Sep 04, 2023
Firmas genómicas que sugieren adaptación a la acidificación del océano en un holobionte de coral procedente de filtraciones de CO2 volcánico
Communications Biology volumen 6, Número de artículo: 769 (2023) Cite este artículo 2592 Accesos 31 Detalles de Altmetric Metrics Se prevé que la acidificación de los océanos, causada por las emisiones antropogénicas de CO2,
Biología de las comunicaciones volumen 6, número de artículo: 769 (2023) Citar este artículo
2592 Accesos
31 altmétrica
Detalles de métricas
Se prevé que la acidificación de los océanos, causada por las emisiones antropogénicas de CO2, tendrá importantes consecuencias para los corales formadores de arrecifes, poniendo en peligro la estructura de los hábitats marinos con mayor biodiversidad. Sin embargo, aún no está claro si los corales pueden adaptarse a la acidificación de los océanos y cómo. Abordamos estas preguntas reexaminando los datos del transcriptoma y del genoma de los holobiontes de coral de Acropora millepora procedentes de filtraciones de CO2 volcánicas con niveles de pH de finales de siglo. Mostramos que la adaptación a la acidificación de los océanos es un proceso holístico que involucra los tres compartimentos principales del holobionte coralino. Identificamos 441 genes adaptativos candidatos a hospedadores de coral involucrados en la calcificación, la respuesta a la acidificación y la simbiosis; diferenciación genética de poblaciones en fotosimbiontes dinoflagelados; y actividad consistente del microbioma transcripcional a pesar de los cambios en la comunidad microbiana. Los holobiontes de coral procedentes de análogos naturales de las condiciones futuras del océano albergan variantes genéticas beneficiosas con un potencial de adaptación rápida de gran alcance. Ante el cambio climático, estas poblaciones requieren estrategias de conservación inmediatas, ya que podrían convertirse en clave para la supervivencia de los arrecifes de coral.
En los últimos 250 años, la presión parcial atmosférica del dióxido de carbono (pCO2) aumentó en un 50% debido a la quema antropogénica de combustibles fósiles, lo que representa el cambio de pCO2 más rápido en la Tierra en millones de años1. Durante este período, los océanos absorbieron alrededor de un tercio del total de las emisiones antropogénicas de CO22,3, lo que resultó en una reducción del pH y una disminución de la saturación de carbonatos en las aguas superficiales, lo que comúnmente se conoce como acidificación de los océanos4.
Muchos organismos marinos calcificantes, como los corales formadores de arrecifes, cuyos esqueletos proporcionan el andamiaje para el hábitat marino con mayor biodiversidad (es decir, los arrecifes de coral), dependen del carbonato para construir sus estructuras de carbonato de calcio5. Aunque los efectos devastadores del calentamiento de los océanos ya son evidentes en los arrecifes de coral de los trópicos, se prevé que la acidificación de los océanos tendrá consecuencias importantes para los organismos calcificadores marinos en las próximas décadas al aumentar tanto la disolución de los esqueletos actuales de carbonato de calcio como la dificultad de depositar nuevos esqueletos6. Además, los efectos combinados de la acidificación y el calentamiento global de los océanos parecen aumentar las reducciones globales en la producción neta de carbonato y la acumulación de la mayoría de los arrecifes de coral7.
Según estas predicciones, muchos arrecifes se degradarán en las próximas décadas a menos que los corales sean capaces de seguir el ritmo de los cambios ambientales globales previstos. Las respuestas de los corales se limitan a dos procesos principales: expansiones del rango hacia los polos o persistencia a través de la adaptación y/o aclimatación8. En el sur de Japón se han informado ejemplos de expansiones de distribución de especies de coral tropicales hacia los polos en respuesta al aumento de la temperatura del mar9, mientras que los mecanismos de rápida aclimatación de los corales aún se están desentrañando. La aclimatación rápida generalmente tiene lugar a nivel de holobionte y puede incluir mezcla fotosimbionte, cambios en la comunidad bacteriana y modificaciones epigenéticas transmitidas a la progenie a través de la plasticidad transgeneracional10. Aunque los mecanismos de aclimatación seguramente desempeñarán un papel importante en la supervivencia de los corales a largo plazo, la cantidad de variación genética permanente y la presencia de alelos adaptativos en las metapoblaciones de coral serán decisivos en la futura persistencia de los arrecifes de coral11,12.
Las filtraciones volcánicas submarinas de CO2 actúan como análogos naturales de un futuro océano acidificado y brindan oportunidades únicas para estudiar la aclimatación y la adaptación a largo plazo a la acidificación de los océanos13,14. Las poblaciones de coral que se encuentran en estos laboratorios naturales in situ podrían albergar alelos adaptativos que les confieren una alta resiliencia y/o resistencia a la acidificación de los océanos. Estos alelos adaptativos pueden haber sido seleccionados por selección natural, como en las colonias de coral que viven en microclimas naturales de alta temperatura15. Por ejemplo, los corales mediterráneos solitarios azooxantelados templados de un sistema de filtración de CO2 en Italia exhiben una alta diferenciación genética en genes implicados en la calcificación16. Sin embargo, hasta la fecha ningún estudio ha utilizado filtraciones de CO2 para estudiar señales genómicas de adaptación local a la acidificación de los océanos en corales formadores de arrecifes tropicales.
Aquí, utilizamos un conjunto de datos transcriptómicos disponibles públicamente (de Kenkel y coautores17) junto con genomas de referencia recientes de alta calidad para (i) revelar objetivos genómicos de selección natural en el huésped coralino, (ii) delinear la diferenciación de la población de algas simbiontes y (iii) Evaluar los cambios en la funcionalidad del microbioma en el coral formador de arrecifes Acropora millepora del sistema de filtración de CO2 de la provincia de Milne Bay en Papua Nueva Guinea (Fig. 1). Este sistema de filtración de CO2 ha sido relativamente bien estudiado, y se han informado cambios en la diversidad y composición de los corales y las comunidades de macroinvertebrados asociados a los arrecifes de Dobu y Upa-Upasina18,19. Se han identificado sitios de filtración y control en los arrecifes de Dobu y Upa-Upasina, con pH que varían de 7,72 a 7,81 en los sitios de filtración y de 7,98 a 8,01 en los sitios de control, respectivamente (consulte Methods y Fabricius y coautores18 para obtener una descripción detallada de el sitio de estudio). Kenkel y sus coautores17 compararon los perfiles de expresión genética de Acropora millepora y sus algas simbiontes de ambientes de control y filtración en los arrecifes de Dobu y Upa-Upasina, identificando respuestas transcriptómicas centrales involucradas en la aclimatación a largo plazo a la acidificación de los océanos. Aquí, llamamos polimorfismos de nucleótido único (SNP) a partir de datos transcriptómicos de Kenkel y sus coautores17 utilizando un genoma de referencia de alta calidad recientemente secuenciado de A. millepora20 para descubrir señales genómicas de selección natural y adaptación local a condiciones de alta pCO2. Los SNP asociados con variables ambientales y los SNP que muestran señales de selección natural brindan información sobre las regiones genómicas particulares que están bajo presión selectiva y comúnmente se han utilizado para informar sobre el potencial adaptativo de las especies de coral21. Nuestra hipótesis es que estas señales existen en genes implicados en los procesos de calcificación y formación del esqueleto, además de los cambios en la expresión genética. La composición de la comunidad Symbiodiniaceae en A. millepora no difiere entre las colonias de coral de las filtraciones de CO2 y los ambientes de control en el sistema de filtraciones de la provincia de Milne Bay, siendo Cladocopium goreaui (anteriormente conocido como Symbiodinium Clade C, tipo C1) la especie dominante encontrada en todos los corales. colonias17,21. Sin embargo, planteamos la hipótesis de que existen diferencias genéticas intraespecíficas entre las poblaciones de C. goreaui de filtración de CO2 y de control debido a la selección ambiental o del huésped coralino de genotipos específicos de C. goreaui. Para probar esta hipótesis, llamamos a los SNP utilizando datos transcriptómicos de C. goreaui de Kenkel y sus coautores17 con un enfoque de secuencia colectiva y realizamos análisis genéticos de poblaciones. Finalmente, Morrow y sus coautores22 identificaron cambios en la comunidad microbiana impulsados por una reducción de Endozoicomonas simbióticas en A. millepora a partir de filtraciones de CO2 en el arrecife Upa-Upasina. Presumimos que estos cambios en la comunidad microbiana también impulsan cambios en la actividad transcripcional microbiana y extrajimos el metatranscriptoma del microbioma de los datos del transcriptoma de Kenkel y los coautores17 para revelar funciones específicas que podrían diferir entre los microbiomas de A. millepora de los sitios de control y filtración de CO2.
El mapa insertado muestra la ubicación de las islas Normandby y Dobu dentro de la región de las islas Papua (cuadrado blanco). Los sitios de muestreo están coloreados de la siguiente manera: verde azulado para el arrecife Dobu, marrón para el arrecife Upa-Upasina; colores más oscuros para los sitios de control, colores más claros para los sitios de filtración. El flujo de trabajo esquemático de Kenkel y sus coautores17 se presenta en la parte superior de la figura, sombreado en gris. El flujo de trabajo esquemático de este estudio se muestra a continuación con los análisis realizados para los tres compartimentos del holobionte detallados: fotosimbiontes a la izquierda, coral huésped en el centro y microbioma a la derecha.
Los datos descargados del proyecto SRA PRJNA362652 consistieron en un total de 316,8 millones de lecturas sin procesar y un promedio de 5,4 millones de secuencias por individuo17. Un total de 40,7 millones de lecturas limpias mapearon el genoma de referencia de Acropora millepora y pasaron filtros posteriores al mapeo, con un promedio de 690.440 lecturas por individuo, y se obtuvieron 79.273 SNP después de la llamada y el filtrado de variantes. De estos 79,273 loci, 977 SNP se asociaron con el pH en la RDA (Fig. 2a), se detectaron 656 SNP como bajo selección de BayPass en modo básico (Fig. 2b), 3,235 SNP se asociaron con el pH en la ejecución de BayPass en covariable modo (Fig. 2c), y BayeScan detectó 35 SNP bajo selección diversificada (Fig. 2d). La superposición de estas cuatro listas de SNP dio como resultado 625 loci que fueron identificados por al menos dos de los cuatro análisis realizados (Fig. 2e), que luego se consideraron como SNP adaptativos candidatos.
Para los gráficos de Manhattan (a – c), los círculos gris oscuro y gris claro representan SNP en cromosomas pares e impares, respectivamente, los loci bajo selección o asociados con el pH están representados por círculos con trazos coloreados por cromosoma. a Análisis de Redundancia (RDA). b BayPass se ejecuta en modo básico (BayPass XtX). c BayPass se ejecuta en modo covariable (BayPass Env). d Resultados de BayeScan que muestran los SNP bajo selección diversificada en círculos rojos. El diagrama de Venn que representa resultados superpuestos entre los cuatro análisis. Los 625 SNP identificados por al menos dos de los cuatro análisis están representados en negrita.
Los análisis de la estructura poblacional de los SNP candidatos bajo selección mostraron diferenciación genética entre sitios según su valor de pH. El DAPC mostró una ordenación de las muestras en el primer eje DAPC siguiendo un gradiente de pH (Fig. 3a). De manera similar, los resultados de ESTRUCTURA mostraron que las proporciones de asignación de grupos estaban determinadas por el pH (Fig. 3c).
Resultados de DAPC utilizando el conjunto de datos de 625 SNP adaptativos candidatos. b Resultados de DAPC utilizando el conjunto de datos de 11,169 SNP neutrales independientes. Ambos gráficos DAPC están coloreados siguiendo la Fig. 1. c Resultados de ESTRUCTURA con K = 2 para el conjunto de datos SNP adaptativo candidato (consulte el gráfico delta K en la Fig. 2b complementaria). d Resultados de ESTRUCTURA con K = 2 para el conjunto de datos de SNP neutro independiente (consulte el gráfico delta K en la figura complementaria 2a).
Se obtuvo un conjunto de datos de 11.169 SNP neutrales independientes después de eliminar los SNP adaptativos candidatos y los loci físicamente vinculados. Los análisis de la estructura de la población y la conectividad del conjunto de datos de SNP neutral independiente mostraron en contraste homogeneidad y panmixia entre los cuatro sitios de muestreo (Fig. 3b, d). De acuerdo con estos resultados, el valor global de FST fue bajo (0,002) y el análisis de la red de migración reveló altos niveles de conectividad entre los cuatro sitios (Figura complementaria 1).
La combinación de anotaciones del genoma de referencia de A. millepora con búsquedas explosivas dio como resultado la anotación de 589 de los 625 SNP adaptativos candidatos, que se ubicaron en 441 genes (Datos complementarios 1). Los 441 genes adaptativos candidatos incluyeron genes con funciones clave en el proceso de calcificación y la respuesta de los corales a la acidificación, genes involucrados en el establecimiento y mantenimiento de la simbiosis y genes en común con otros estudios de adaptación de corales (Tabla 1).
El análisis de enriquecimiento identificó 528 términos GO enriquecidos entre los genes adaptativos candidatos (Datos complementarios 2). Los 20 términos GO enriquecidos principales para cada categoría incluyeron los procesos biológicos "regulación de la organización de la unión adherente" y "proceso de formación de la memoria inmunológica", el componente celular "9 + 2 cilio móvil" y la función molecular "actividad del correceptor implicada en la señalización Wnt". vía” (consulte la Fig. 4 para ver la lista completa).
a Procesos biológicos, b componentes celulares y c funciones moleculares. Las puntuaciones de enriquecimiento (-log10(valor p)) se trazan para cada término GO, y el tamaño del círculo representa la relación entre el número de genes adaptativos candidatos con una anotación GO particular y el número de genes en el proteoma de A. millepora con ese GO. anotación. Las líneas punteadas representan el valor p = 0,05, las líneas discontinuas representan el valor p = 0,01. La fuente numérica se proporciona en los Datos complementarios 3.
Un total de 25,8 millones de lecturas mapearon el genoma de referencia de C. goreaui, con un promedio de 437.714 lecturas por grupo de población (es decir, colonia de coral). Se retuvieron un total de 2707 SNP después de llamar y filtrar SNP.
Los análisis de diferenciación de poblaciones del conjunto de datos SNP pool-seq de C. goreaui mostraron una diferenciación genética entre arrecifes y ambientes (Fig. 5). El DAPC mostró que las muestras se segregaron por arrecife en el primer eje DAPC (Fig. 5a, b). Las muestras de Dobu y Upa-Upasina se dividen por entorno en el segundo (Fig. 5a) y el tercer (Fig. 5b) ejes DAPC, respectivamente. Los análisis FST por pares mostraron que los grupos de población de C. goreaui tienden a presentar una menor diferenciación genética dentro del arrecife y dentro del medio ambiente, y resaltaron la presencia de un grupo genético altamente diferenciado específico de la filtración en Dobu Seep (Fig. 5c). De acuerdo con estos resultados, el AMOVA mostró que tanto el espacio como el ambiente explicaban una parte pequeña pero significativa de la variación genética (valores de p <0,01) (Tabla 2).
Los resultados de DAPC se muestran en el primer y segundo eje (a), y en el primer y tercer eje (b). c Gráfico de mapa de calor de la matriz FST por pares entre grupos de población de C. goreaui. Los colores cálidos representan valores FST por pares más altos, lo que indica una alta diferenciación entre grupos de población. Los colores fríos representan valores más bajos de FST por pares, lo que indica una baja diferenciación entre grupos de población. Los grupos de población están coloreados siguiendo la Fig. 1 y codificados en (c) de la siguiente manera: Dobu Seep, DS; Control de Dobu, CC; Upa-Upasina Seep, Estados Unidos; Control Upa-Upasina, UC.
Se clasificaron taxonómicamente un total de 702.876 lecturas con Kraken2 utilizando la información taxonómica del NCBI, todas ellas pertenecientes a Bacteria. El gráfico de escala multidimensional no métrica (NMDS) en las diferencias de Bray-Curtis entre colonias no mostró agrupación de muestras, lo que indica abundancias similares de lecturas metatranscriptómicas de cada grupo taxonómico independientemente del arrecife y el medio ambiente (Fig. 6a). De hecho, los cuatro sitios presentaron porcentajes similares de lecturas metatranscriptómicas de cada filo (Fig. 6b). Proteobacteria y Firmicutes fueron los filos dominantes que representaron ~ 50% y ~ 30% de las lecturas metatranscriptómicas en cada sitio, respectivamente, seguidos por Actinobacteria, Bacteroidetes, Cyanobacteria y Acidobacteria, cada uno de los cuales representó ~ 3-6% de las lecturas metatranscriptómicas.
un gráfico NMDS sobre las diferencias de Bray-Curtis entre colonias utilizando la clasificación taxonómica de lecturas metatranscriptómicas. b Porcentajes de lecturas metatranscriptómicas microbianas pertenecientes a cada Phylum en cada sitio de muestreo. c Gráfico NMDS sobre las diferencias de Bray-Curtis entre colonias utilizando la clasificación funcional de lecturas metatranscriptómicas. Las colonias de coral están coloreadas según la Fig. 1. La fuente numérica se proporciona en los Datos complementarios 4.
Se clasificaron funcionalmente un total de 318.320 lecturas con Kraken2, todas ellas pertenecientes a Bacteria. En cuanto a la clasificación taxonómica, el gráfico NMDS basado en la clasificación funcional no mostró agrupación de muestras, lo que indica abundancias similares de lecturas metatranscriptómicas de cada término GO independientemente del arrecife y el medio ambiente (Fig. 6c). Se probaron diferencias significativas en los recuentos de lecturas para cada término GO con las pruebas t de Welch. Después de aplicar una corrección de Bonferroni, ningún término GO presentó recuentos de lecturas significativamente diferentes entre las colonias de filtración y de control.
Nuestros análisis genómicos funcionales revelaron que la selección natural en un subconjunto de genes hospedadores de coral con funciones clave en la calcificación y la formación del esqueleto parecía estar impulsando la adaptación a la acidificación del océano en Acropora millepora en el sistema de filtración de CO2 de la provincia de Milne Bay. Por ejemplo, las anhidrasas carbónicas desempeñan funciones importantes en la fisiología de la calcificación de los corales23,24 al catalizar la interconversión de CO2 en iones bicarbonato y protones. La enzima convertidora de endotelina y la proteína que contiene el dominio CUB y peptidasa son parte del proteoma del esqueleto de coral25,26 y participan en el procesamiento de la membrana, la matriz extracelular/transmembrana y los procesos de modificación de proteínas, así como en la vesícula/secreción y la unión de metales26. Junto a estas tres enzimas, una cantidad relevante de genes que codifican proteínas esqueléticas de coral como el α-colágeno, la protocadherina, la coadhesina y el complemento C3, también presentaron señales de adaptación a ambientes de filtración (Tabla 1). Además, se detectaron señales de selección en genes implicados en la respuesta a la acidificación (Tabla 1). Estos genes incluían anhidrasa carbónica 2, fibropelina-1, proteína morfogenética ósea 7 y subunidad S1 de la ATPasa de protón tipo V, que se expresaron diferencialmente en corales expuestos a pCO elevada227,28,29.
Tres de los principales términos representativos de GO enriquecidos, "regulación de la organización de la unión adherente", "cilio móvil 9 + 2" y "actividad del correceptor involucrado en la vía de señalización Wnt" están íntimamente relacionados con la calcificación del coral. Las uniones intercelulares determinan la permeabilidad del tejido ectodérmico, regulando la biomineralización al controlar la difusión de moléculas que pueden ser transferidas al Medio Calcificante Extracelular (MEC)30,31. El enriquecimiento del término GO “9 + 2 cilio móvil” sugiere un papel importante en la calcificación coralina de los cilios presentes en la membrana ECM de las células calcificadoras del coral32 Finalmente, la vía de señalización Wnt es una vía clásica de señalización del desarrollo que, en los corales, controla desarrollo, crecimiento y calcificación33,34,35. Nuestros resultados demuestran que a pesar de la falta de estructura poblacional en el conjunto de datos de SNP neutral, la selección natural está ocurriendo en vías moleculares centrales que controlan la biomineralización, como enzimas, proteínas esqueléticas y canales iónicos. Estos resultados muestran que la adaptación local es independiente de la migración bajo una selección que varía espacialmente cuando la presión selectiva es lo suficientemente fuerte como para contrarrestar los efectos de la migración15,36,37,38,39. Los términos GO relacionados con el sistema inmunológico, como "proceso de formación de memoria inmunológica" de BP y "respuesta a otro organismo", también se enriquecieron en la lista de genes adaptativos candidatos. Kenkel y sus coautores17 sugirieron un impacto potencial de la acidificación a largo plazo en la respuesta inmune innata de A. millepora en las filtraciones de CO2. En particular, descubrieron que el factor asociado al receptor de TNF (ig7766), que participa en la respuesta inmune innata y en la respuesta al estrés de los corales40, era un gen discriminatorio superior para el entorno de filtración17. Curiosamente, en el presente estudio se encontraron señales de selección y asociaciones con entornos de filtración en el factor asociado al receptor de TNF, lo que confirma que los cambios en su expresión son parte de un mecanismo de adaptación a una pCO2 elevada a largo plazo. También se encontraron señales de adaptación impulsada por el medio ambiente en ocho loci adicionales regulados diferencialmente de Kenkel y sus coautores17, lo que sugiere una regulación cis de la expresión génica en componentes clave de la respuesta de los corales a la acidificación, incluida la calcificación, los procesos de transcripción y el sistema inmunológico (Tabla 1). ).
Estudios anteriores que buscaban señales genómicas de adaptación local y asociaciones genotipo-ambiente en corales formadores de arrecifes se centraron principalmente en desenredar sus respuestas adaptativas a temperaturas elevadas15,20,41,42. Descubrimos que algunos de los genes adaptativos candidatos aquí se compartían con genes adaptados localmente en estos estudios, lo que sugiere objetivos comunes de selección natural entre factores estresantes ambientales. Por ejemplo, encontramos siete genes en común entre nuestros genes adaptativos candidatos y los que confieren resistencia al calor en Acropora hyacinthus15 (Tabla 1). Además, nuestros análisis revelaron señales de adaptación en dos sinaptotagminas, que también mostraron una diferenciación genética significativa entre las colonias de Platygyra daedalea del cálido Golfo Pérsico/Arábigo y el relativamente más frío Golfo de Omán42. Las sinaptotagminas son proteínas sensoras de calcio que transportan membranas43 y participan en el mantenimiento de la homeostasis del calcio durante la respuesta al estrés de los corales40. Como la expresión de las sinaptotagminas varía con los diferentes tipos de estrés celular44,45, no es sorprendente que también sean el objetivo de la selección natural a través de diferentes factores estresantes ambientales como el calor o la pCO2 elevada. De manera similar, se detectaron fuertes señales de diferenciación en la subunidad reguladora no ATPasa del proteasoma 26 S tanto en A. millepora de ambientes con filtración de CO2 como en A. hyacinthus con diferente susceptibilidad al blanqueo41, aunque en subunidades diferentes (proteosoma 26 S no reguladora ATPasa). subunidad 7 y 11, respectivamente). Dado que el proteosoma 26 S degrada las proteínas conjugadas con ubiquitina dañadas después de cualquier tipo de estrés celular46, diferentes factores estresantes pueden inducir una presión selectiva similar sobre la regulación de esta maquinaria de proteasa. Por último, muchas proteínas ribosómicas parecen ser con frecuencia el objetivo de la selección natural bajo diferentes factores estresantes ambientales a largo plazo15,41. Las señales de adaptación en las proteínas ribosómicas pueden deberse al papel de la reprogramación traslacional durante la respuesta al estrés47,48 o a sus funciones extrarribosómicas como reguladores de p53 durante el estrés celular49.
A diferencia de la secuenciación del transcriptoma completo, RNAseq basado en etiquetas solo produce fragmentos cortos del transcriptoma, complementarios al extremo 3' de los transcritos50. Por lo tanto, a nuestro conjunto de datos podrían faltar otras regiones de genes primordiales que contienen señales de adaptación que podrían haberse detectado con enfoques de secuenciación del transcriptoma completo o del genoma completo. Sin embargo, el alto ligamiento y la baja probabilidad de eventos de recombinación dentro de un solo gen aseguran que las señales de selección encontradas en las transcripciones de RNAseq basadas en etiquetas sean representativas de la selección en ese gen completo. De hecho, debido a la alta probabilidad de vinculación dentro de regiones genómicas vecinas, es una práctica común en las exploraciones de selección del genoma completo producir conjuntos de datos de SNP adelgazados que filtran los SNP físicamente vinculados dentro de unos pocos kpb, lo que resulta en una exclusión similar de supuestos SNP adaptativos51,52.
Además de revelar señales de selección en el genoma del huésped coralino, nuestros resultados también mostraron cómo otros compartimentos del holobionte coralino (los fotosimbiontes de Symbiodiniaceae y el microbioma bacteriano) responden a una pCO2 elevada a largo plazo. De hecho, el enfoque pool-seq implementado en este estudio arrojó resultados más informativos que otros métodos comúnmente utilizados (es decir, perfiles ITS2 DGGE y RFLP17,21) sobre los efectos de la acidificación de los océanos en los fotosimbiontes de algas. Aquí, detectamos la presencia de un grupo genético altamente diferenciado de C. goreaui específico de la filtración en el sitio de Dobu Seep, y un efecto combinado tanto del espacio como del medio ambiente en la estructuración de las poblaciones de C. goreaui, lo que sugiere que la mezcla de simbiontes bien puede ser un proceso de larga duración. Estrategia a largo plazo para la adaptación a la acidificación en A. millepora53.
De acuerdo con estos resultados, encontramos señales de selección en genes del huésped coralino involucrados en el establecimiento y mantenimiento de la simbiosis. Por ejemplo, en las colonias de filtración de CO2 se detectaron 15 genes bajo selección que se sabe que se expresan diferencialmente entre larvas de coral simbióticas y aposimbióticas54,55 (Tabla 1). Además, se estaban seleccionando 3 mutaciones en el gen que codifica la proteína Taquilectina-2, un receptor de reconocimiento de patrones de la respuesta inmune innata implicado en la adquisición fotosimbionte56; uno de ellos provocando un cambio de aminoácido (Ser264Gly). Finalmente, dos genes adicionales, que se sabe que se expresan diferencialmente entre las anémonas Aiptasia simbióticas y aposimbióticas, estaban bajo selección en los corales con filtración de CO257 (Tabla 1). En consecuencia, y como mencionamos anteriormente, los términos GO relacionados con el sistema inmunológico se enriquecieron entre los genes adaptativos candidatos, que desempeñan un papel importante en el establecimiento de la fotosimbiosis cnidario-dinoflagelado58,59. Estos resultados sugieren una adaptación en la regulación de las comunidades fotosimbiontes en respuesta a la acidificación a largo plazo, que se considera un mecanismo de adaptación de los corales al cambio ambiental10,51,60.
La caracterización del microbioma de A. millepora reveló metatranscriptomas muy similares en colonias de coral independientemente del arrecife y el entorno, tanto desde el punto de vista taxonómico como funcional. Estos resultados indican que a pesar de los cambios significativos en la comunidad microbiana entre las colonias de filtración y de control22, la actividad transcripcional microbiana de A. millepora es taxonómica y funcionalmente constante entre los dos ambientes. Esto podría significar, por ejemplo, que la actividad funcional clave de varios taxones, como las Endozoicomonas reducidas en los sitios de filtración22, se mantiene mediante un esfuerzo transcripcional adicional de las Endozoicomonas restantes o porque otros taxones asumen su actividad funcional. Por lo general, se encuentran diferencias metatranscriptómicas significativas en los microbiomas de coral entre colonias de coral sanas y muy enfermas61,62. El hecho de que este patrón no se encuentre entre los microbiomas de A. millepora del sitio de filtración y de control probablemente indica que estamos en presencia de holobiontes sanos adaptados y aclimatados en ambos sitios. Esta interpretación está respaldada además por los cambios mínimos en la expresión genética encontrados entre los sitios de filtración y de control de los hospedadores de coral de A. millepora17 y la ausencia de diferencias significativas en las densidades esqueléticas entre las colonias de A. millepora de los sitios de control y de filtración de Upa-Upasina63, un 'superrasgo' y un indicador fácil de medir de la salud de los corales64,65.
En general, nuestros análisis indican claramente que existen tres mecanismos de adaptación distintos y sinérgicos en tres compartimentos diferentes del holobionte de Acropora millepora en el sistema de filtración de CO2 de la provincia de Milne Bay. Encontramos señales de selección en múltiples genes hospedadores de coral involucrados en la calcificación y la simbiosis, la estructuración de grupos genéticos de Cladocopium goraeui y las respuestas metatranscriptómicas del microbioma a la acidificación a largo plazo. Sorprendentemente, este estudio muestra que las colonias de A. millepora que viven en filtraciones de CO2 albergan adaptaciones genómicas a los niveles de pCO2 previstos para finales del siglo actual. Estas poblaciones naturales adaptadas pueden convertirse en clave para la persistencia de los arrecifes de coral, actuando como una fuente de alelos preadaptados que pueden facilitar una rápida adaptación al cambio climático a escala global, particularmente en especies que desovan al voleo como A. millepora. En cualquier caso, la mitigación de las emisiones antropogénicas de CO2 junto con acciones activas de conservación y restauración son esenciales para la supervivencia de los arrecifes de coral66, ya que las respuestas adaptativas por sí solas probablemente serán insuficientes bajo las tasas actuales de cambio ambiental67 y la naturaleza multifactorial del cambio climático.
La provincia de Milne Bay en Papúa Nueva Guinea alberga un sistema de filtración de aguas poco profundas bien estudiado con ~99 % de gas CO217,18,19,21,22 (consulte Fabricius y coautores18 para obtener una descripción detallada del sitio de estudio). Kenkel y sus coautores17 (2018) secuenciaron bibliotecas de RNAseq basadas en etiquetas para un total de 59 colonias de Acropora millepora originarias de dos arrecifes en este sistema, los arrecifes Upa-Upasina y Dobu. En cada sitio, tomaron muestras de fragmentos de coral tanto de un sitio de filtración de CO2 como de un sitio de control adyacente a <2,5 km de distancia: 14 colonias del sitio de filtración de CO2 de Dobu (pH = 7,72, 998 μatm pCO2), 15 del ambiente de control de Dobu (pH = 8,01 , 368 μatm pCO2), 15 del sitio de filtración de CO2 de Upa-Upasina (pH = 7,81, 624 μatm pCO2) y 15 del entorno de control de Upa-Upasina (pH = 7,98, 346 μatm pCO2)17 (Fig. 1). Los sitios de control y de filtración tenían temperatura, salinidad y geomorfología del agua de mar similares18.
Las lecturas sin procesar se descargaron del NCBI SRA BioProject PRJNA36265268 y los polimorfismos de nucleótido único (SNP) de los datos de RNAseq basados en etiquetas se llamaron siguiendo las mejores prácticas de GATK y Rogier y coautores69. En primer lugar, las lecturas sin procesar se adaptaron y se recortó la calidad utilizando scripts Perl específicos para RNAseq basado en etiquetas con parámetros predeterminados (disponibles en https://github.com/z0on/tag-based_RNAseq), seguido de una verificación de calidad usando fastqc 0.11.970. Luego se mapearon lecturas limpias con respecto al genoma de referencia de alta calidad de A. millepora20,71 utilizando bwa-mem 0.7.1772 y se clasificaron con samtools 1.1673. Se utilizó MarkDuplicates 2.18.25 en las herramientas Picard (http://broadinstitute.github.io/picard/) para mitigar los sesgos introducidos durante la preparación de la biblioteca y minimizar las variaciones de expresión genética. Finalmente, se aplicó SplitNCigarReads en GATK 4.2.4.174 como último paso de posprocesamiento según lo recomendado por las mejores prácticas de GATK.
Antes de llamar a variantes con FreeBayes 1.175, se agregaron nombres de muestra a cada archivo BAM individual original y se fusionaron en una sola secuencia con bamaddrg (https://github.com/ekg/bamaddrg). Solo se retuvieron las variantes pertenecientes a lecturas con calidad de mapeo >20, usando el indicador FreeBayes -m 20. Se usó VCFtools 0.1.1676 para filtrar y retener SNP bialélicos (--remove-indels --min-alleles 2 --max-alleles 2) con un puntaje de calidad mínimo de 20 (--minQ 20) y presente en al menos el 70% de los individuos (--max-missing 0,7). Se configuró un filtro de frecuencia de alelo mínimo de 0,05 (--maf 0,05) para evitar llamar a SNP únicos. Nuestro conjunto de datos final de huéspedes de coral de A. millepora constaba de 79.273 SNP.
Se implementaron cuatro enfoques para identificar posibles SNP adaptativos asociados con el pH: BayeScan 2.177, BayPass 2.378 en modo básico, BayPass en modo covariable y un análisis de redundancia (RDA) utilizando la función rda en el paquete R vegano79. Debido a la insignificante estructura poblacional encontrada entre los sitios (ver Resultados y Fig. 3) y en un esfuerzo por aumentar el número de individuos por condición así como la precisión del modelo, se agruparon individuos de ambos sitios de control y de ambos sitios de filtración para el BayeScan y BayPass en análisis en modo básico.
BayeScan se ejecutó con parámetros predeterminados, usando la opción -snp y una tasa de descubrimiento falso de 0,05 (FDR = 0,05). Para controlar la estructura de población potencial en BayPass en el análisis de modo básico, primero se obtuvo un conjunto de datos podados de desequilibrio de vinculación (LD) utilizando plink 1.980 y plink 2.080. Se realizó una primera ejecución con el conjunto de datos podados de LD, después de lo cual la matriz omega resultante se usó para la ejecución controlada con todo el conjunto de datos de SNP. Para establecer el umbral de la estadística XtX para considerar un SNP como bajo selección para BayPass en modo básico, se simuló una distribución neutral de SNP con la función simular.baypass R incluida en el paquete BayPass. Luego, se ejecutó BayPass con los datos simulados y, finalmente, se obtuvieron los SNP bajo selección con un FDR = 0,05 seleccionando el cuantil del 95% de la distribución XtX simulada.
Para identificar genotipos asociados con cambios de pH, se realizaron BayPass en modo covariable y una RDA, utilizando el valor de pH de cada sitio como datos ambientales covariables para ambos análisis. Para la RDA, los genotipos faltantes se imputaron primero con el genotipo más común en cada sitio, y la función rda se ejecutó en el conjunto de datos imputado. Se extrajeron las cargas de SNP para el eje 1 de la RDA y el umbral del valor atípico se estableció en 2,5 veces la desviación estándar, lo que equivale a p = 0,01.
Para evitar falsos positivos, un SNP se consideró adaptativo si aparecía al menos en dos de los cuatro análisis realizados. Esto dio como resultado un total de 625 SNP adaptativos candidatos, que se anotaron utilizando las anotaciones del genoma de referencia y SnpEff81. Como RNAseq basado en etiquetas produce fragmentos del transcriptoma cerca del extremo 3' de las transcripciones50, se esperaba que muchas lecturas mapearan regiones 3`-UTR, que generalmente están mal anotadas en los genomas de referencia. De hecho, SnpEff anotó el 16,7% de los SNP como SNP intergénicos utilizando anotaciones del genoma de A. millepora de Fuller y coautores20. Para mejorar las anotaciones de estas transcripciones, se realizaron búsquedas BLASTN y BLASTX82 en la base de datos nr NCBI utilizando parámetros predeterminados. Aunque es posible que aún se desconozcan los mecanismos exactos por los cuales operan estos genes, los genes expresados diferencialmente en los estudios transcriptómicos están funcionalmente involucrados en la respuesta al entorno al que estuvieron expuestos. Por lo tanto, se investigó la función de los SNP adaptativos candidatos anotados y, cuando fue posible, se determinó utilizando numerosos estudios transcriptómicos y funcionales de coral publicados previamente.
Se realizó un análisis de enriquecimiento de conjuntos de genes (GSEA) para probar si había términos de ontología genética (GO) sobrerrepresentados en las anotaciones de SNP adaptativas candidatas en comparación con el genoma completo. El archivo fasta del proteoma del genoma de referencia de A. millepora se anotó utilizando el servidor web PANNZER283. Luego, se realizó un GSEA con la función GOEnrich_pannzer2 en el paquete PlantNGSTools R84, utilizando las anotaciones GO obtenidas con PANNZER2 y la lista de genes adaptativos candidatos. Siguiendo la descripción original del método GSEA85, solo se seleccionaron aquellos conjuntos de genes con una tasa de descubrimiento falso <0,25 (“useFDR = T, corte = 0,25”) para controlar los falsos positivos. El servidor web REVIGO86 se utilizó para agrupar, eliminar redundantes y encontrar términos GO enriquecidos representativos para cada categoría GO (Proceso biológico, BP; Componente celular, CC; Función molecular, MF). Aunque algunos términos GO deben interpretarse con precaución en organismos que no son modelo, el diseño de neutralidad de especies de la base de datos GO permite específicamente la transferencia de anotaciones funcionales de genes modelo a sus ortólogos que no son modelos87.
Para verificar si los corales de los dos sitios de muestreo eran poblaciones genéticamente distintas u homogéneas, se realizaron análisis genéticos de poblaciones. Se obtuvo un conjunto de datos de SNP neutral de 78,648 SNP excluyendo los 625 SNP adaptativos candidatos utilizando la función VCFtools --exclude-positions. Posteriormente, para evitar la inclusión de loci vinculados físicamente, el conjunto de datos de SNP neutral se redujo para garantizar una distancia física de al menos 10 kbp (siguiendo, por ejemplo, a Bennett y coautores88; Mattingsdal y coautores52; Zou y coautores89) utilizando la función --thin en VCFtools , lo que resultó en un conjunto de datos de 11,169 SNP neutrales independientes.
La estructura de la población tanto en el conjunto de datos de SNP neutral independiente como en el candidato adaptativo se evaluó utilizando el enfoque de agrupamiento bayesiano en la ESTRUCTURA 2.390 y los análisis discriminantes de componentes principales (DAPC) implementados en el paquete adegenet R91. STRUCTURE se ejecutó durante 200 000 iteraciones de MCMC con un período de preparación de 50 000 iteraciones, utilizando el modelo de mezcla y estableciendo el número putativo de grupos (K) de 1 a 10 con 10 réplicas para cada ejecución. Se utilizó STRUCTURE HARVESTER92 para encontrar el número más probable de grupos genéticos utilizando el método Evanno Delta K93. Posteriormente, se utilizó CLUMPAK94 para promediar la membresía individual entre réplicas y mostrar gráficamente los resultados de ESTRUCTURA. El análisis DAPC se realizó utilizando los sitios de muestreo como previo y eligiendo el número óptimo de ejes de componentes principales retenidos utilizando la función xvalDapc en el paquete adegenet R. Se conservaron dos y ocho ejes de PC y dos y tres ejes de DA para los conjuntos de datos de SNP neutral y adaptativo, respectivamente.
Además, para el conjunto de datos SNP neutral independiente, se infirió una red de migración utilizando el método GST de Nei de la función divMigrate en el paquete diveRsity R95, y el valor FST global se calculó utilizando la función basic.stats en el paquete hierfstat R96.
Para probar la diferenciación genética fotosimbionte entre sitios, se implementó un enfoque de secuenciación colectiva. En este enfoque, cada colonia de coral correspondía a una población de endosimbiontes de algas. Tanto Noonan y coautores21 como Kenkel y coautores17 demostraron que el tipo Symbiodiniaceae no difería entre los ambientes de control y de filtración de CO2, siendo Cladocopium goreaui (anteriormente conocido como Symbiodinium Clade C, tipo C1) la especie dominante en ambos ambientes. Por lo tanto, se mapearon lecturas limpias de cada colonia con el genoma de referencia de Cladocopium goreaui obtenido de //symbs.reefgenomics.org97 utilizando bwa-mem2 v. 2.2.198. Las posiciones con una calidad de mapeo <20 se filtraron con la vista de samtools y los archivos se ordenaron por posición de referencia usando samtools sort.
La llamada SNP de endosimbiontes de C. goreaui se realizó utilizando FreeBayes con la bandera --pooled-coninuous para dar cuenta de poblaciones agrupadas de un número desconocido de individuos. Se utilizó VCFtools para filtrar y retener SNP (--remove-indels) con una puntuación de calidad mínima de 20 (--minQ 20), una frecuencia alélica mínima de 0,05 (--maf 0,05) y presente en al menos el 70 % de los SNP. individuos (--max-missing 0,7). Nuestro conjunto de datos final de fotosimbiontes de C. goreaui constaba de 2707 SNP. La estructura de la población se evaluó con un análisis DAPC como se indicó anteriormente para el huésped coralino, conservando 20 PC y tres ejes DA optimizados por xvalDapc. Luego, el archivo vcf se transformó en un objeto pooldata utilizando la función vcf2pooldata en el paquete poolfstat 2.1.1 R99. Se calculó una tabla FST por pares utilizando la función compute.pairwiseFST en el paquete poolfstat R y los resultados se visualizaron con la función pheatmap en el paquete pheatmap 1.0.12 R100. Además, se realizaron dos análisis de varianza molecular (AMOVA) utilizando la función amova en el paquete poppr 2.9.3 R101 para probar la partición de la varianza genética en un modelo espacial y ambiental, con valores de p basados en 1000 permutaciones. En el modelo espacial, la varianza genética se predijo por sitio de muestreo (filtración de Dobu, control de Dobu, filtración de Upa-Upasina, control de Upa-Upasina) anidado dentro del sistema de arrecifes (Dobu, Upa-Upasina). En el modelo ambiental, la varianza genética fue predicha únicamente por el ambiente de los grupos de población (es decir, controles versus filtraciones de CO2) para probar si el ambiente tiene un efecto significativo sobre la varianza genética endosimbionte.
Las lecturas transcriptómicas del microbioma se clasificaron taxonómica y funcionalmente para estudiar posibles diferencias transcriptómicas del microbioma en distintos entornos. La clasificación taxonómica (indicativa de taxones transcripcionalmente activos) se realizó en las lecturas no mapeadas (es decir, aquellas que no mapearon el coral ni los genomas fotosimbiontes) con Kraken2 2.1.2102, utilizando la información taxonómica del NCBI combinada con las bibliotecas "bacterias" de RefSeq. “arqueas”, “hongos” y “virales”. Kraken-biom 1.0.1103 se usó para crear una tabla BIOM a partir de todos los informes de Kraken que luego se importó a R usando la función import_biom en el paquete phyloseq 1.40 R104. La abundancia relativa de lecturas transcriptómicas se representó a nivel de filo por sitio (siguiendo a Morrow y coautores22) usando ggplot2 3.4.1105, y se realizó un gráfico de escalamiento multidimensional no métrico (NMDS) con las funciones de ordenadas y plot_ordination en phyloseq usando el método NMDS. sobre las diferencias de Bray-Curtis entre colonias (método = “NMDS”, distancia = “rebuzno”).
Se evaluaron las diferencias en la funcionalidad del microbioma entre entornos siguiendo a Gardiner y sus coautores106. La clasificación funcional se realizó con una jerarquía en forma de árbol de términos GO utilizando el subconjunto de Función Molecular106. Esta jerarquía GO en forma de árbol se combinó con las bibliotecas RefSeq "bacterias", "archaea", "hongos" y "virales" para construir una base de datos y realizar una clasificación funcional directa de nuestras lecturas limpias no mapeadas con Kraken2 2.1.2. Se usó Kraken-biom 1.0.1 para crear una tabla BIOM a partir de todos los informes de Kraken que luego se importó a R usando la función import_biom en phyloseq. Se realizó un gráfico NMDS sobre las diferencias de Bray-Curtis entre colonias como se detalla anteriormente. Además, para identificar funciones moleculares que diferían significativamente entre entornos, se ejecutó una prueba t de Welch para cada término GO de forma independiente utilizando la función oneway.test en el paquete stats 4.2.3 R107, agrupando muestras por entorno (colonias de filtración versus colonias de control). ). Se aplicó una corrección de Bonferroni al nivel de significancia para evitar falsos positivos debido a pruebas múltiples.
Se utilizaron cuatro análisis para identificar SNP bajo selección natural o asociados con el pH en el coral huésped, y luego aquellos presentes en al menos dos de los cuatro análisis se consideraron bajo selección para evitar falsos positivos. Posteriormente, se realizó un análisis de enriquecimiento del conjunto de genes para detectar términos GO sobrerrepresentados en las anotaciones SNP adaptativas candidatas, utilizando un enfoque de tasa de descubrimiento falso para controlar los falsos positivos. Ver más detalles en la sección Métodos, subsección “Identificación y anotación de loci bajo selección y análisis de asociación genotipo-ambiente en el huésped coralino”.
Para el microbioma de coral, se ejecutó una prueba t de Welch para cada término GO de forma independiente utilizando la función oneway.test en el paquete stats 4.2.3 R107, con el fin de identificar funciones moleculares que diferían significativamente entre ambientes. Se eligió la prueba t de Welch después de verificar la igualdad de varianzas utilizando var.test en el paquete stats 4.2.3 R107, lo que indicó que había diferencias significativas en las varianzas y, por lo tanto, no se pudo aplicar la prueba t clásica. Se aplicó una corrección de Bonferroni al nivel de significancia para evitar falsos positivos debido a pruebas múltiples, reduciendo el nivel de significancia de 0,05 a 0,00027.
Más información sobre el diseño de la investigación está disponible en el Resumen del informe de Nature Portfolio vinculado a este artículo.
Los datos para este estudio se obtuvieron de repositorios públicos: NCBI SRA BioProject PRJNA36265268, NCBI SRA BioProject PRJNA76766171 y la base de datos reefgenomics.org97. Los datos de origen numéricos para gráficos y tablas se pueden encontrar en Datos complementarios 3 y Datos complementarios 4. Todos los demás datos están disponibles del autor correspondiente previa solicitud razonable.
Doney, SC & Schimel, DS Acoplamiento del carbono y el sistema climático en escalas de tiempo desde el Precámbrico hasta el Antropoceno. Annu Rev. Sobre. Recurso. 32, 31–66 (2007).
Artículo de Google Scholar
Khatiwala, S. y col. Almacenamiento oceánico global de carbono antropogénico. Biogeociencias 10, 2169–2191 (2013).
Artículo CAS Google Scholar
Friedlingstein, P. y cols. Presupuesto mundial de carbono 2021. Earth Syst. Ciencia. Datos 14, 1917-2005 (2022).
Artículo de Google Scholar
Doney, SC, Fabry, VJ, Feely, RA y Kleypas, JA Acidificación de los océanos: el otro problema del CO2. Año. Rev. Mar. Ciencias. 1, 169-192 (2009).
Artículo de Google Scholar
Knowlton, N. y col. Biodiversidad de los arrecifes de coral. en La vida en los océanos del mundo: diversidad, distribución y abundancia. (ed. Mcintyre, AD) 65–79 (Oxford, Reino Unido: Wiley-Blackwell, 2010).
Hoegh-Guldberg, O. et al. Arrecifes de coral bajo rápido cambio climático y acidificación de los océanos. Ciencia 318, 1737-1742 (2007).
Artículo CAS PubMed Google Scholar
Cornualles, CE y col. Disminuciones globales en la producción de carbonato de calcio de los arrecifes de coral debido a la acidificación y el calentamiento de los océanos. Proc. Acad. Nacional. Ciencia. Estados Unidos 118, e2015265118 (2021).
Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar
Pandolfi, JM & Kiessling, W. Obtención de conocimientos de arrecifes pasados para comprender la respuesta de los arrecifes de coral al cambio climático global. actual. Opinión. Reinar. Sostener. 7, 52–58 (2014).
Artículo de Google Scholar
Yamano, H., Sugihara, K. y Nomura, K. Rápida expansión hacia los polos de los corales de arrecifes tropicales en respuesta al aumento de las temperaturas de la superficie del mar. Geofís. Res. Letón. 38, 4 (2011).
Torda, G. et al. Respuestas adaptativas rápidas al cambio climático en los corales. Nat. Subir. Cambio 7, 627–636 (2017).
Artículo de Google Scholar
Barrett, RD y Schluter, D. Adaptación de la variación genética permanente. Tendencias Ecológicas. Evolución. 23, 38–44 (2008).
Artículo PubMed Google Scholar
Bitter, MC, Kapsenberg, L., Gattuso, J.-P. & Pfister, CA La variación genética permanente impulsa una rápida adaptación a la acidificación de los océanos. Nat. Comunitario. 10, 5821 (2019).
Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar
González-Delgado, S. & Hernández, JC La importancia de los sistemas acidificados naturales en el estudio de la acidificación de los océanos: ¿qué hemos aprendido? Adv. Biol marino. 80, 57–99 (2018).
Kang, J. y col. La rápida evolución impulsa la plasticidad transcripcional hacia la acidificación de los océanos. Globo. Cambiar Biol. 28, 3007–3022 (2022).
Artículo CAS Google Scholar
Bay, RA y Palumbi, SR Adaptación multilocus asociada con la resistencia al calor en corales formadores de arrecifes. actual. Biol. 24, 2952–2956 (2014).
Artículo CAS PubMed Google Scholar
Teixidó, N. et al. La acidificación de los océanos provoca cambios variables en los rasgos de una especie de coral. Globo. Cambiar Biol. 26, 6813–6830 (2020).
Artículo de Google Scholar
Kenkel, CD, Moya, A., Strahl, J., Humphrey, C. & Bay, LK El análisis genómico funcional de corales procedentes de filtraciones naturales de CO2 revela respuestas moleculares centrales implicadas en la aclimatación a la acidificación de los océanos. Globo. Cambiar Biol. 24, 158-171 (2018).
Artículo de Google Scholar
Fabricio, KE et al. Los perdedores y los ganadores en los arrecifes de coral se aclimataron a concentraciones elevadas de dióxido de carbono. Nat. Subir. Cambio 1, 165–169 (2011).
Artículo CAS Google Scholar
Fabricius, KE, De'ath, G., Noonan, S. y Uthicke, S. Efectos ecológicos de la acidificación de los océanos y la complejidad del hábitat en las comunidades de macroinvertebrados asociados a los arrecifes. Proc. R. Soc. B Biol. Ciencia. 281, 20132479 (2014).
Artículo CAS Google Scholar
Fuller, ZL y cols. Genética poblacional del coral Acropora millepora: hacia la predicción genómica del blanqueamiento. Ciencia 369, eaba4674 (2020).
Artículo CAS PubMed Google Scholar
Noonan, SH, Fabricius, KE y Humphrey, C. La composición de la comunidad Symbiodinium en corales escleractinios no se ve afectada por la exposición permanente a niveles elevados de dióxido de carbono. PLoS One 8, e63985 (2013).
Artículo PubMed PubMed Central Google Scholar
Morrow, KM y cols. Las filtraciones naturales de CO2 volcánico revelan trayectorias futuras para las asociaciones microbianas entre huéspedes en corales y esponjas. ISME J. 9, 894–908 (2015).
Artículo CAS PubMed Google Scholar
Goreau, TF La fisiología de la formación del esqueleto en los corales. I. Un método para medir la tasa de deposición de calcio por los corales en diferentes condiciones. Biol. Toro. 116, 59–75 (1959).
Artículo CAS Google Scholar
Bertucci, A. et al. Anhidrasas carbónicas en corales antozoos: una revisión. Bioorg. Medicina. Química. 21, 1437-1450 (2013).
Artículo CAS PubMed Google Scholar
Ramos-Silva, P. et al. El proteoma esquelético del coral Acropora millepora: la evolución de la calcificación por cooptación y mezcla de dominios. Mol. Biol. Evolución. 30, 2099-2112 (2013).
Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar
Peled, Y. et al. La optimización de la preparación de proteínas esqueléticas para la secuenciación LC-MS/MS produce proteínas esqueléticas de coral adicionales en Stylophora pistillata. BMC Mater. 2, 1-15 (2020).
Google Académico
Moya, A. et al. El análisis del transcriptoma completo del coral Acropora millepora revela respuestas complejas a la acidificación impulsada por el CO2 durante el inicio de la calcificación. Mol. Ecológico. 21, 2440–2454 (2012).
Artículo CAS PubMed Google Scholar
Kaniewska, P. y col. Principales impactos celulares y fisiológicos de la acidificación del océano en un coral formador de arrecifes. PloS One 7, e34659 (2012).
Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar
Vidal-Dupiol, J. et al. Los genes relacionados con el transporte de iones y la producción de energía están regulados positivamente en respuesta a la disminución del pH impulsada por el CO2 en los corales: nuevos conocimientos del análisis del transcriptoma. PloS One 8, e58652 (2013).
Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar
Tambutté, S. et al. Biomineralización de corales: del gen al medio ambiente. J. Exp. Mar. Biol. Ecológico. 408, 58–78 (2011).
Artículo de Google Scholar
Tambutté, E. et al. Etiquetado de calceína y electrofisiología: conocimientos sobre la permeabilidad y calcificación del tejido coralino. Proc. R. Soc. B Biol. Ciencia. 279, 19-27 (2012).
Artículo de Google Scholar
Tambutté, E., Ganot, P., Venn, AA y Tambutté, S. ¿Un papel de los cilios primarios en la calcificación de los corales? Tejido celular Res 383, 1093–1102 (2021).
Artículo PubMed Google Scholar
Hemond, EM, Kaluziak, ST y Vollmer, SV La genética de la forma y función de las colonias en los corales Acropora del Caribe. BMC Genom.15, 1–21 (2014).
Artículo de Google Scholar
Karako-Lampert, S. et al. Análisis del transcriptoma del coral escleractiniano Stylophora pistillata. PLoS One 9, e88615 (2014).
Artículo PubMed PubMed Central Google Scholar
Gutner-Hoch, E., Ben-Asher, HW, Yam, R., Shemesh, A. y Levy, O. Identificación de genes y vías reguladoras asociadas con el proceso de calcificación de los corales escleractinios. PeerJ 5, e3590 (2017).
Artículo PubMed PubMed Central Google Scholar
Levene, H. Equilibrio genético cuando hay más de un nicho ecológico disponible. Soy. Nat. 87, 331–333 (1953).
Artículo de Google Scholar
Yeaman, S. & Otto, SP Establecimiento y mantenimiento de divergencia genética adaptativa bajo migración, selección y deriva. Evolución 65, 2123-2129 (2011).
Artículo PubMed Google Scholar
Savolainen, O., Lascoux, M. & Merilä, J. Genómica ecológica de adaptación local. Nat. Rdo. Genes. 14, 807–820 (2013).
Artículo CAS PubMed Google Scholar
Leiva, C. et al. Subestructura poblacional y señales de selección adaptativa divergente a pesar de la mezcla en la esponja Dendrilla antarctica de aguas poco profundas que rodean la Península Antártica. Mol. Ecológico. 28, 3151–3170 (2019).
PubMed Google Académico
Barshis, DJ y cols. Base genómica de la resiliencia de los corales al cambio climático. Proc. Acad. Nacional. Ciencia. Estados Unidos 110, 1387-1392 (2013).
Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar
Rose, NH y cols. Análisis genómico de distintas tolerancias al blanqueamiento entre especies de corales crípticas. Proc. R. Soc. B 288, 20210678 (2021).
Artículo PubMed PubMed Central Google Scholar
Smith, EG y cols. Firmas de selección que sustentan la rápida adaptación de los corales a los arrecifes más cálidos del mundo. Ciencia. Adv. 8, eabl7287 (2022).
Artículo PubMed Google Scholar
Südhof, TC Sinaptotagminas: ¿por qué tantas? J. Biol. Química. 277, 7629–7632 (2002).
Artículo PubMed Google Scholar
DeSalvo, MK, Sunagawa, S., Voolstra, CR y Medina, M. Respuestas transcriptómicas al estrés por calor y al blanqueamiento en el coral cuerno de alce Acropora palmata. Mar. Ecología. Prog. Ser. 402, 97-113 (2010).
Artículo CAS Google Scholar
DeSalvo, MK, Estrada, A., Sunagawa, S. y Medina, M. Las respuestas transcriptómicas al estrés de la oscuridad apuntan a mecanismos comunes de blanqueamiento de los corales. Arrecifes de coral 31, 215–228 (2012).
Artículo de Google Scholar
Mao, Y. Estructura, dinámica y función del proteosoma 26S. Subcélula. Bioquímica. 96, 1-151 (2021).
Spriggs, KA, Bushell, M. & Willis, AE Regulación traslacional de la expresión genética durante condiciones de estrés celular. Mol. Celda 40, 228–237 (2010).
Artículo CAS PubMed Google Scholar
Zhang, X. y col. Control traslacional de la respuesta al estrés citosólico por la proteína ribosomal mitocondrial L18. Nat. Estructura. Mol. Biol. 22, 404–410 (2015).
Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar
Kim, T.-H., Leslie, P. y Zhang, Y. Las proteínas ribosómicas como cuidadoras no reveladas del estrés celular y la inestabilidad genómica. Oncoobjetivo 5, 860 (2014).
Artículo PubMed PubMed Central Google Scholar
Matz, MV Animales fantásticos y cómo secuenciarlos: genómica ecológica para organismos modelo oscuros. Tendencias Genet 34, 121–132 (2018).
Artículo CAS PubMed Google Scholar
Cooke, I. et al. Las firmas genómicas en el holobionte de coral revelan adaptaciones del huésped impulsadas por el cambio climático del Holoceno y simbiontes específicos de los arrecifes. Ciencia. Adv. 6, eabc6318 (2020).
Artículo PubMed PubMed Central Google Scholar
Mattingsdal, M. y col. La historia demográfica ha dado forma a las poblaciones fuertemente diferenciadas de lábrido en el norte de Europa. Mol. Ecológico. 29, 160-171 (2020).
Artículo PubMed Google Scholar
Tanvet, C. y col. Los corales adaptados al pH extremo y fluctuante del agua de mar aumentan las tasas de calcificación y tienen comunidades simbiontes únicas. Ecológico. Evolución. 13, e10099 (2023).
Artículo PubMed PubMed Central Google Scholar
Mohamed, AR et al. La respuesta transcriptómica del coral Acropora digitifera a una cepa competente de Symbiodinium: el simbiosoma como un fagosoma temprano detenido. Mol. Ecológico. 25, 3127–3141 (2016).
Artículo CAS PubMed Google Scholar
Yoshioka, Y. et al. Los análisis del transcriptoma del genoma completo de simbiontes nativos revelan novedades genómicas del coral huésped para establecer simbiosis entre corales y algas. Genoma Biol. Evolución. 13, evaa240 (2021).
Artículo PubMed Google Scholar
Kuniya, N. y col. Posible participación de la lectina similar a Taquilectina-2 de Acropora tenuis en el proceso de adquisición de Symbiodinium. Pez. Ciencia. 81, 473–483 (2015).
Artículo CAS Google Scholar
Oakley, CA y cols. La simbiosis induce cambios generalizados en el proteoma del cnidario modelo Aiptasia. Celúla. Microbiol 18, 1009–1023 (2016).
Artículo CAS PubMed Google Scholar
Kvennefors, ECE et al. El análisis de los componentes inmunes innatos conservados evolutivamente en los corales vincula la inmunidad y la simbiosis. Desarrollo. comp. Inmunol. 34, 1219-1229 (2010).
Artículo CAS PubMed Google Scholar
Neubauer, E.-F. et al. Un repertorio diverso de proteínas repetidas de trombospondina tipo 1 del huésped promueve la colonización de simbiontes durante el establecimiento de la simbiosis cnidario-dinoflagelado. Elife 6, e24494 (2017).
Artículo PubMed PubMed Central Google Scholar
Quigley, KM, Bay, LK y Willis, BL Aprovechamiento de nuevos conocimientos sobre la regulación de la comunidad Symbiodinium en corales para la conservación y restauración de arrecifes. Mar. Ecología. Prog. Ser. 600, 245–253 (2018).
Artículo de Google Scholar
Daniels, CA y cols. El análisis del metatranscriptoma del coral formador de arrecifes Orbicella faveolata indica una respuesta holobionte a las enfermedades del coral. Frente. Marzo ciencia. 2, 62 (2015).
Artículo de Google Scholar
Sato, Y. et al. Desentrañar los procesos microbianos de la enfermedad de la banda negra en corales mediante genómica integrada. Ciencia. Rep. 7, 40455 (2017).
Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar
Strahl, J. y col. El desempeño fisiológico y ecológico difiere en cuatro taxones de coral en una filtración volcánica de dióxido de carbono. comp. Bioquímica. Fisiol. A. Mol. Integral Fisiol. 184, 179–186 (2015).
Artículo CAS PubMed Google Scholar
Madin, JS y cols. Un enfoque basado en rasgos para avanzar en la ciencia de los arrecifes de coral. Tendencias Ecológicas. Evolución. 31, 419–428 (2016).
Artículo PubMed Google Scholar
Rocker, MM, Francis, DS, Fabricius, KE, Willis, BL & Bay, LK Variación en la salud y condición bioquímica del coral Acropora tenuis a lo largo de dos gradientes de calidad del agua en la Gran Barrera de Coral, Australia. Mar. Contaminación. Toro. 119, 106-119 (2017).
Artículo CAS PubMed Google Scholar
Kleypas, J. y col. Diseño de un plan para la supervivencia de los arrecifes de coral. Biol. Conservar. 257, 109107 (2021).
Artículo de Google Scholar
Hoegh-Guldberg, O. Sostenibilidad de los arrecifes de coral mediante la adaptación: ¿un rayo de esperanza o un espejismo persistente? actual. Opinión. Reinar. Sostener. 7, 127-133 (2014).
Artículo de Google Scholar
Adhesión al NCBI BioProject. Secuencia de ARN basada en etiquetas de A. millepora a partir de filtraciones de CO2 en PNG. https://www.ncbi.nlm.nih.gov/bioproject/PRJNA362652/ (2017).
Rogier, O. y col. Precisión del descubrimiento y genotipado de SNP basados en RNAseq en Populus nigra. BMC Genom.19, 1-12 (2018).
Artículo de Google Scholar
Andrews, S. FastQC: una herramienta de control de calidad para datos de secuencias de alto rendimiento (Babraham Bioinformatics, Babraham Institute, Cambridge, Reino Unido, 2010).
Adhesión al NCBI BioProject. Acropora millepora RefSeq Secuenciación y ensamblaje del genoma. https://www.ncbi.nlm.nih.gov/assembly/GCF_013753865.1 (2019).
Li, H. Alineación de lecturas de secuencias, secuencias de clones y contigs de ensamblaje con BWA-MEM. Preparación arXiv. arXiv https://doi.org/10.48550/arXiv.1303.3997 (2013).
Danecek, P. y col. Doce años de SAMtools y BCFtools. Gigaciencia 10, giab008 (2021).
Artículo PubMed PubMed Central Google Scholar
Van der Auwera, GA y O'Connor, BD Genomics en la nube: uso de Docker, GATK y WDL en Terra (O'Reilly Media, 2020).
Garrison, E. & Marth, G. Detección de variantes basada en haplotipos a partir de secuenciación de lectura corta. arXiv https://doi.org/10.48550/arXiv.1207.3907 (2012).
Danecek, P. y col. El formato de llamada variante y VCFtools. Bioinformática 27, 2156–2158 (2011).
Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar
Foll, M. & Gaggiotti, O. Un método de exploración del genoma para identificar loci seleccionados apropiados para marcadores dominantes y codominantes: una perspectiva bayesiana. Genética 180, 977–993 (2008).
Artículo PubMed PubMed Central Google Scholar
Gautier, M. Exploración de todo el genoma en busca de divergencia adaptativa y asociación con covariables específicas de la población. Genética 201, 1555-1579 (2015).
Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar
Dixon, P. VEGAN, un paquete de funciones R para ecología comunitaria. J. verduras. Ciencia. 14, 927–930 (2003).
Artículo de Google Scholar
Chang, CC y cols. PLINK de segunda generación: a la altura del desafío de conjuntos de datos más grandes y ricos. Gigaciencia 4, s13742-015-0047–8 (2015).
Artículo de Google Scholar
Cingolani, P. y col. Un programa para anotar y predecir los efectos de polimorfismos de un solo nucleótido, SnpEff: SNP en el genoma de la cepa w1118 de Drosophila melanogaster; iso-2; iso-3. Volar. (Austin) 6, 80–92 (2012).
Artículo CAS PubMed Google Scholar
Altschul, SF y cols. Gapped BLAST y PSI-BLAST: una nueva generación de programas de búsqueda de bases de datos de proteínas. Ácidos nucleicos Res 25, 3389–3402 (1997).
Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar
Törönen, P., Medlar, A. & Holm, L. PANNZER2: un servidor web de anotación funcional rápida. Ácidos nucleicos Res 46, W84 – W88 (2018).
Artículo PubMed PubMed Central Google Scholar
Mármol. PlantNGSTools: Herramientas Bioinformáticas NGS para Plantas. https://github.com/biomarble/PlantNGSTools/ (2023).
Subramanian, A. y col. Análisis de enriquecimiento de conjuntos de genes: un enfoque basado en el conocimiento para interpretar perfiles de expresión de todo el genoma. Proc. Acad. Nacional. Ciencia. 102, 15545–15550 (2005).
Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar
Supek, F., Bošnjak, M., Škunca, N. & Šmuc, T. REVIGO resume y visualiza largas listas de términos de ontología genética. PloS One 6, e21800 (2011).
Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar
Primmer, CR, Papakostas, S., Leder, EH, Davis, MJ y Ragan, MA Genes anotados y genomas no anotados: uso entre especies de la ontología genética en la investigación de la ecología y la evolución. Mol. Ecológico. 22, 3216–3241 (2013).
Artículo CAS PubMed Google Scholar
Bennett, KL, McMillan, WO y Loaiza, JR La señal genómica de adaptación ambiental local en los mosquitos Aedes aegypti. Evolución. Aplica. 14, 1301-1313 (2021).
Artículo PubMed PubMed Central Google Scholar
Zou, T. y col. Descubriendo con mayor profundidad la enigmática evolución de los osos: el origen híbrido del oso negro asiático. Proc. Acad. Nacional. Ciencia. 119, e2120307119 (2022).
Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar
Pritchard, JK, Stephens, M. & Donnelly, P. Inferencia de la estructura poblacional utilizando datos de genotipos multilocus. Genética 155, 945–959 (2000).
Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar
Jombart, T. adegenet: un paquete R para el análisis multivariado de marcadores genéticos. Bioinformática 24, 1403-1405 (2008).
Artículo CAS PubMed Google Scholar
Earl, DA & VonHoldt, BM STRUCTURE HARVESTER: un sitio web y un programa para visualizar los resultados de STRUCTURE e implementar el método Evanno. Conservar. Gineta. Recurso. 4, 359–361 (2012).
Artículo de Google Scholar
Evanno, G., Regnaut, S. & Goudet, J. Detección del número de grupos de individuos utilizando el software STRUCTURE: un estudio de simulación. Mol. Ecológico. 14, 2611–2620 (2005).
Artículo CAS PubMed Google Scholar
Kopelman, NM, Mayzel, J., Jakobsson, M., Rosenberg, NA y Mayrose, I. Clumpak: un programa para identificar modos de agrupamiento y empaquetar inferencias de estructuras poblacionales en K. Mol. Ecológico. Recurso. 15, 1179-1191 (2015).
Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar
Keenan, K., McGinnity, P., Cross, TF, Crozier, WW y Prodöhl, PA diversity: un paquete R para la estimación y exploración de parámetros genéticos de poblaciones y sus errores asociados. Métodos Ecología. Evolución. 4, 782–788 (2013).
Artículo de Google Scholar
Goudet, J. Hierfstat, un paquete para R para calcular y probar estadísticas F jerárquicas. Mol. Ecológico. Notas 5, 184–186 (2005).
Artículo de Google Scholar
Liew, YJ, Aranda, M. & Voolstra, CR Reefgenomics.Org: un repositorio de datos de genómica marina. Base de datos 2016, baw152 (2016).
Artículo PubMed PubMed Central Google Scholar
Vasimuddin, M., Misra, S., Li, H. y Aluru, S. Aceleración eficiente de BWA-MEM basada en la arquitectura para sistemas multinúcleo. en el Simposio internacional de procesamiento distribuido y paralelo de IEEE (IPDPS) de 2019 314–324 (IEEE, 2019).
Gautier, M., Vitalis, R., Flori, L. & Estoup, A. Estimación de estadísticas f y construcción de gráficos de mezcla con Pool-Seq o datos de recuento de alelos utilizando el paquete R poolfstat. Mol. Ecológico. Recurso. 22, 1394-1416 (2022).
Artículo CAS PubMed Google Scholar
Kolde, R. pheatmap: Bonitos mapas de calor. https://rdrr.io/cran/pheatmap/ (2019).
Kamvar, ZN, Tabima, JF & Grünwald, NJ Poppr: un paquete R para análisis genético de poblaciones con reproducción clonal, parcialmente clonal y/o sexual. PeerJ 2, e281 (2014).
Artículo PubMed PubMed Central Google Scholar
Wood, DE, Lu, J. & Langmead, B. Análisis metagenómico mejorado con Kraken 2. Genome Biol. 20, 1-13 (2019).
Artículo de Google Scholar
Dabdoub, S. Kraken-Biom que permite conversaciones de formato interoperativo. Resultados de Kraken Versión 12 https://github.com/smdabdoub/kraken-biom (2016).
McMurdie, PJ & Holmes, S. phyloseq: un paquete R para análisis interactivos reproducibles y gráficos de datos del censo de microbiomas. PloS One 8, e61217 (2013).
Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar
Wickham, H. ggplot2: Gráficos elegantes para análisis de datos (Springer-Verlag, 2026).
Gardiner, L.-J. et al. Software de reutilización para la caracterización funcional del microbioma. Microbioma 9, 1-12 (2021).
Artículo de Google Scholar
Equipo central de R. R: un lenguaje y un entorno para la informática estadística. Fundación R para Computación Estadística, Viena, Austria. https://www.R-project.org/ (2023).
Zoccola, D. y col. Expresión específica del ortólogo BMP2/4 en tejidos biomineralizantes de corales y acción sobre el receptor BMP de ratón. Mar. Biotecnología. 11, 260–269 (2009).
Artículo CAS Google Scholar
Drake, JL y cols. Análisis proteómico de la matriz orgánica esquelética del coral pétreo Stylophora pistillata. Proc. Acad. Nacional. Ciencia. Estados Unidos 110, 3788–3793 (2013).
Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar
Descargar referencias
Agradecemos a Jeffrey Centino y los Dres. Bastian Bentlage por su soporte informático. Este trabajo fue apoyado por la Beca NSF-EPSCoR de la Fundación Nacional de Ciencias no. OIA-1946352. La financiación también provino de las subvenciones del Gobierno español ADAPTIVE (PGC2018-100735-B-I00/MCIU/AEI/FEDER, EU) y ENVIOME (PID2021-128094NB-I00/MCIN/AEI/1), al contrato “Ramón y Cajal” para RP-P. (RYC2018-025070-I), y el proyecto “DIVERGEN—Becas Fundación BBVA para Proyectos de Investigación Científica 2021”.
Laboratorio Marino de la Universidad de Guam, 303 University Drive, 96923, Mangilao, Guam, EE. UU.
Carlos Leiva y Sara Lemer
Departamento de Biología Evolutiva, Ecología y Ciencias Ambientales, Facultad de Biología, Universidad de Barcelona, av. Diagonal 643, 08028, Barcelona, Spain
Rocío Pérez-Portela
Instituto de Investigación de la Biodiversidad (IRBio), Universidad de Barcelona, Barcelona, Spain
Rocío Pérez-Portela
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CL y RP-P. concibió y diseñó el estudio; CL realizó los análisis; CL, RP-P. y SL interpretaron y discutieron los resultados; SL obtuvo financiación; CL escribió la primera versión del manuscrito y todos los coautores contribuyeron a la versión actual.
Correspondence to Carlos Leiva.
Los autores declaran no tener conflictos de intereses.
Communications Biology agradece a Javier Rodríguez-Casariego y a los demás revisores anónimos por su contribución a la revisión por pares de este trabajo. Editores principales: Linn Hoffmann, George Inglis y David Favero. Un archivo de revisión por pares está disponible.
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Reimpresiones y permisos
Leiva, C., Pérez-Portela, R. & Lemer, S. Firmas genómicas que sugieren adaptación a la acidificación del océano en un holobionte de coral procedente de filtraciones volcánicas de CO2. Común Biol 6, 769 (2023). https://doi.org/10.1038/s42003-023-05103-7
Descargar cita
Recibido: 08 de marzo de 2023
Aceptado: 06 de julio de 2023
Publicado: 22 de julio de 2023
DOI: https://doi.org/10.1038/s42003-023-05103-7
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